本作主人公冈部伦太郎（宫野真守 配音）是个患有严重中二病的大学生，自称为“凤凰院凶真”的他和伙伴们组成了“未来发明研究所”，在位于秋叶原的一个简陋实验室内进行各种古怪发明和调查。 2010年7月28日这天，冈部和青梅竹马真由理（花泽香菜 配音）一同去了科学讲义会场，在那里，他们遇见了天才少女牧濑红莉栖（今井麻美 配音）。让人意想不到的事情发生了，冈部在会馆楼道内听到一声惨叫，他闻声而至，发现了倒在血泊中的牧濑。冈部用手机短信将这件事告诉好友桥田至，这个举动，让世界都颠覆了。实验室里那个所谓的“未来道具”，竟然真的可以左右世界的进程，冈部自此成了孤独的观测者。 这一切都是命运石之门的选择。

「STAR DRIVER 闪亮的塔科特」的一切开端是发生在南十字岛的地下，在某天晚上，一个被称为“サイバディ”的谜之人形像给“绮罗星十字团”一派解开了人形像的其中一个封印。为了能够完全解开封印，绮罗星十字团以关键的巫女，扬卷和子，为目标而展开行动。就在此时，另一架谜之“サイバディ”道伯恩突然出现了，而让他动起来的就是自称为“银河美少年”的高中生特纳西·塔克特这名少年...