50年过去了，西蒙的孙子——祖斯特·贝尔蒙特已经长大成人。有一天，他的儿时玩伴莉迪·爱尔兰被复活的德古拉抓走做血祭，他只好和朋友马克西姆去营救莉迪。 　　当祖斯特来到恶魔城之后，发现马克西姆的举止很反常。原来他早被德古拉施了咒术，成为了傀儡。祖斯特只好独自寻找解救莉迪的方法。最后，他依靠莉迪和马克西姆给他的饰物，成功击破了德古拉的诅咒。马克西姆恢复了神志，和祖斯特、莉迪一起平安的脱险。 　　尽管官方对于1450年的历史不肯承认，还是在有意无意之间泄露其中的奥妙。主人公祖斯特拥有贝尔蒙特和费尔南德斯两个家族的血统。还有银白色飘逸的长发，这种造型从某种角度上解释，也可以说是阿鲁卡多的隐性基因在作祟。 　　另外，随游戏公布的宣传画中，莉迪安详的躺在白花丛中，面无血色，周围的背景中血迹斑斑，再配上祖斯特忧郁悲伤的眼神，许多人都认为这个游戏的最终结局是悲剧性的。实际上，这幅悲剧插图所描述的只是三个结局中的一个而已。