公元1999年尤里乌斯·贝尔蒙特讨伐德古拉，并且将其完全消灭。德古拉被消灭36年之后，公元2035年，将有一次日全食发生，一个叫来须苍真的日本高中生和他青梅竹马的同学白马弥娜在神社一起观看日食，却遇到了离奇事件。苍真由于不明原因失去意识，当他醒来的时候，他发现自己和弥娜被传送到一座神秘的城堡里。在一个名叫有角幻也的神秘男子的帮助下，苍真开始探索恶魔城的秘密。旅途中他还遇到了费尔南德斯家的传人洋子·费尔南德斯和一个不知自己姓名，外号叫“J”的大叔。苍真逐渐明白，原来这次日食是邪恶力量制造的，其目的是要让德古拉重新复活。而魔王德古拉的灵魂，就潜伏在他自己体内。 　　“J”原来就是1999年消灭德古拉的英雄尤里乌斯·贝尔蒙特，有角幻也则是阿鲁卡多的化身。在他们的协助下，苍真打败了策划这一阴谋的邪恶教团头目格拉翰姆·琼斯。但德古拉的灵魂仍然在他的身体里面。苍真答应尤里乌斯，如果他在将来变成魔王，就由他来把自己消灭。苍真进入混沌把它消灭，回到原来的地方。在游戏中如果失败，就会变成魔王。