《灼眼的夏娜》TV第二季的故事将从小说第八卷开始讲起，以NDS游戏《灼眼的夏娜DS》中的登场人物，红世之徒，戏睡乡“メア”入侵御崎市开始开篇。据监督渡部高志所说，故事会对第一季的一些伏笔作出解释，并加入不少这个时代的小故事。第二季STAFF和声优会由原班人马担任，“钉宫之誓”依旧强势走高。
夏天结束后，新学期开始了
许多事物没有任何变化，但是同时也有不少事情逐渐发展着…
池和吉田，绪方和田中之间产生了些许微妙的关系
还有在我身旁，飘逸着长发的夏娜…
但是，这一切似乎有着一丝奇怪的违何感
在我们所不知道的地方，红世之徒再次展开了行动…

坂井悠二的高中生活刚刚开始，本将一直持续的平凡生活却因为一次偶然而发生了剧变。
回家途中，商店街的时空突然停止，这封闭空间中所有人的灵魂都被魔物吸去。而手持日本刀与魔物战斗的灼眼红发美少女，告诉了悠二惊人的真相“你已经死了，现在的你只不过是以另一种形态活着。”
接受了这个事实的悠二决定与这位灼眼红发美少女一起为世界而战，并以少女的武器名来称呼她为“夏娜”。为了世界的未来，夏娜被卷入了一次又一次的战斗之中，二人的羁绊就此展开。

在世界各地旅行并收购贩卖物品的旅行商人克拉福•劳伦斯在经过正在庆祝收获节的帕斯罗村后离开，却在自己堆满麦束的货车上发现了正在睡觉的少女。少女有狼的耳朵和尾巴，更有美丽的脸庞，她自报家门称自己是掌管丰收的狼神“赫萝”。
虽然对这样的介绍半信半疑，但在赫萝的花言巧语之下，劳伦斯答应带赫萝回到遥远的北方故乡，就这样二人展开了旅行商人的旅程，并在行商途中遇到了各式各样的事件。
赫萝的出现，改变了劳伦斯原本孤独的经商生活。虽然常常被赫萝狡猾的言论捉弄，但他与赫萝的羁绊也因此越来越深